Debutó con 15 años en la película Holiday in the sun (2001), donde interpretó a una heredera malcriada y rival del personaje de Ashley Olsen. Ese mismo año fue escogida para protagonizar la serie Ocean Ave (2002-2003).6 En 2003 fue invitada a What I like about you (episodio Like a virgin)7 y actuó como extra en Dos policías rebeldes II (2003).8 En 2004 estrenó en la pantalla grande Confessions of a Teenage Drama Queen junto a Lindsay Lohan interpretando el papel de Carla Santini. Junto a Kaley Cuoco co-protagonizó Crimes of Fashion que fue estrenada en la televisión. Fue también en 2004 cuando participó en Dos hombres y medio9 y consiguió su primer papel regular en la serie Hope & Faith interpretando a Sídney Shanowski hasta que fue cancelado en 2006.10
Él éxito lo alcanzó en 2007 cuando fue seleccionada para interpretar a Mikaela Banes co-protagonizando junto a Shia LaBeouf, Transformers del director Michael Bay que la había conocido en 2003 como extra en Dos policías rebeldes II. La película con un presupuesto de ciento cincuenta millones alcanzó más de setecientos millones otorgándose un éxito en taquilla y logrando el reconocimiento y la fama mundial. Por esta interpretación fue nominada a un MTV Movie Award como Actriz revelación y a tres Teen Choice Award como Mejor actriz en aventura de acción, Actriz revelación y Mejores labios.111213
En junio de 2007 fue seleccionada para un papel secundario en Nueva York para principiantes donde compartió cartel con Simon Pegg y Kirsten Dunst.14 La película se estrenó en octubre de 2008 y fue un fracaso en taquilla para las expectativas que prometía recaudando 17 millones de dólares de los 28 invertidos.15 Ese mismo año apareció, junto a Rumer Willis, en Whore (2008) debut de dirección de Thomas Dekker (actor).16
En mayo de 2009 Fox repitió el rol de Mikaela Banes en Transformers: la venganza de los caídos la cuál mejoró aún más los resultados en taquilla de su predecesora. Michael Bay tuvo una fuerte discusión con la actriz al obligara a engordar, algo que Megan Fox no consideraba oportuno.17 Fox se estrenó como protagonista en septiembre del mismo año con el papel de Jennifer Check en la película Jennifer's Body cuyo guion firmó la oscarizada guionista Diablo Cody quién definió la película de terror con comedia adolescente.1819 En ella Fox interpreta a una alumna de instituto que es poseída por un demonio quien empieza a matar a chicos en un ficticio pueblo de Minnesota.2021 La película fue estrenada el 18 de septiembre de 2009 junto a sus compañeros Amanda Seyfried and Adam Brody. El film de 16 millones consiguió una recaudación en EEUU de 17 millones y mundialmente alcanzó los 36 millones. Por parte de los críticos recibió críticas mixtas.
Tiempo después, la revista Variety informó de que protagonizaría la adaptación cinematográfica de los cómics Fathom. La película la co-produciría Brian Austin Green, el proyecto poco después sería parado hasta nuevo aviso.22 y una película de acción co-protagonizada con Brian Austin Green cuyo argumento sería dos jóvenes que son arrestados injustamente por tráfico de drogas en México.23
Entre el estreno Transformers: la venganza de los caídos y Jennifer's Body Fox comenzó a rodar la película dirigida por Jimmy Haywar, Jonah Hex la cual definió como un cameo interpretando a la amada del protagonista, Jonah (Josh Brolin) junto a John Malkovich y Michael Fassbender. Esta película fue estrenada en junio de 2010 siendo un fracaso absoluto en taquilla y con críticas negativas.
Ese mismo verano comenzó a rodarTransformers: el lado oscuro de la luna donde la mala relación entre Fox y Michael Bay ocasionó que a los pocos días de rodaje fuera despedida y sustituida por la modelo de Victoria's Secret Rosie Huntington-Whiteley al igualar la actitud de Bay en los rodajes a la de Hitler en una entrevista. Después de estrenar Transformers: la venganza de los caídos en 2009, ella comentó a una revista: "La gente es bien consciente de que esta no es una película sobre actuaciones. No puedo criticar el filme porque me dio una carrera y abrió todas estas puertas para mí", dijo. Michael Bay respondió a estas declaraciones: "Ella dice algunas cosas muy ridículas porque tiene veintitrés años y aún tiene que crecer mucho".24
Shia LaBeouf que en el rodaje se mantuvo distante rompió silencio en plena promoción de Transformers: el lado oscuro de la luna anunciando su retirada de la saga de Transformers y declarando que Michael Bay carece de tacto durante sus rodajes: "Es el estilo brusco y sin tacto de Michael. Y pienso que Megan nunca se sintió cómoda con ello.". De Rosie Huntington-Whiteley dijo “viene de Victoria's Secret y está acostumbrada al modo de trabajar de Michael lo que permite que todo sea más cómodo en el set de rodaje”25-y continuó-" Michael Bay dirige a las mujeres de una forma muy lasciva en sus películas y eso fue lo que le ocurrió con Fox, a la que presentó en pantalla haciendo especial hincapié en su sexualidad. Ella se encontró agobiada a diferencia de Rosie que está acostumbrada". En la promoción de la tercera entrega también Josh Duhamel la defendió: "Todos hemos extrañado a Megan. Es una buena chica. No es como está siendo percibida". Tyrese Gibson, aseguró que él "Nunca he tenido problemas con ella" y añade que es "una chica muy dulce". "Siempre ha estado bien, se que la gente está diciendo muchas tonterías sobre ella y solo espero que tenga un buen estómago para soportarlo".26
En agosto de 2010 se estrenó en MTV el famoso videoclip de la canción Love the way you lie, de Eminem y Rihanna. Su partner fue el también actor Dominic Monaghan. El video fue uno de los más vistos en Youtube.27
Fox participó en la película dirigida por Mitch Glazer Passion Play interpretado a un ángel, Lilly, que se cruza con un trompetista abatido por sus problemas(Mickey Rourke) al que salva y el cuál la tendrá que proteger de un peligroso gánster (Bill Murray).28La película se estrenó solo en dos cines en el verano de 2011 y se lanzó directamente en DVD el 31 de mayo.29
En una entrevista con Telefone a finales de 2011 Fox confesó: "siento que soy vista por la gente como un robot, quiero interpretar personajes más humanos con los que la gente se identifique más...no quiero ser considerada siempre como la reina fría". Ella dijo que en películas como Jennifer's Body, Transformers... he interpretado papeles que no se acercan al público ya que son distantes". Megan Fox dijo en la misma entrevista que decidió participar en la película debut de Jennifer Westfeldt, Friends with Kids porque quería cambiar su imagen de cara al público buscando papeles "más humanos" y confesó que le encanta trabajar en los sets de comedia30 En 2011 se unió al reparto como Mary-Jane de Friends with Kids junto a Jon Hamm|, Adam Scott, Kristen Wiig, Maya Rudolph, Chris O'Dowd y Edward Burns. La película se estrenó en Toronto International Film Festival el 9 de septiembre de 2011. El estreno en USA fue en marzo de 201231 Las críticas a la película fueron bastante positivas. En la página web Rotten Tomatoes le dio un 67% de respuestas positivas con un ranking de 6.5/10. En Metacritic también fue recibida positivamente.
En 2012 apareció en la nueva película de Sacha Baron Cohen, El dictador realizando un cameo junto a actores como Ben Kingsley y John C. Reilly y dirigida por Larry Charles.3233 que se estrenó en mayo de 2012. En diciembre de 2012 se estrenó en USA This is Forty dirigida por Judd Apatow en la que la actriz interpretaba a Desi3435 junto a Paul Rudd y Leslie Mann y que en España se estrenó en febrero de 2013. La película es un spin-off de la película de Apatow del 2007, Knocked Up.35
A mitad de 2012 se anunció que Paramount Pictures adquirió “Swindle”, un guion que han escrito Enzo Mileti y Scott Wilson, en el que Fox actuará junto a Zoë Saldana (“Star Trek (película)″, “Avatar (película)″) que no solo protagonizarán el filme, sino que también lo producirán junto a Michael De Luca.
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